Дата рождения художника неизвестна, однако по сохранившейся записи о его крещении в Новой церкви Делфта (крещен 31 октября 1632) можно предположить, что будущий великий нидерландский художник родился в конце октября. Родился Ян в семье бюргера, владевшего гостиницей. Отец также занимался производством шелка и приторговывал картинами. Возможно, поэтому мальчик рано заинтересовался живописью.
Достоверно известно, что 29 декабря 1653 года начинающего художника приняли свободным мастером в делфтскую гильдию Святого Луки, объединявшую живописцев всех жанров, мастеров стекольных и фаянсовых дел, ювелиров и торговцев картинами.
Со второй половины 1650-х годов Вермеер писал небольшие картины с одной или несколькими фигурам в залитом серебристым светом интерьере городского дома (“Девушка с письмом”, Картинная галерея, Дрезден; “Служанка с кувшином молока”, Государственный музей, Амстердам), уделяя внимание не столько сюжетно обоснованному действию, сколько общему лирическому настрою сцены, душевному состоянию персонажей. Тщательная, любовная выписанность деталей воссоздающая фактурное богатство предметного мира, тонкое использование естественного освещения, как бы преображающего интерьер, раскрывают поэзию повседневного домашнего бытия, органическое единство человека и окружающей его среды.
К лучшим картинам этого жанрового плана принадлежат “Дама и два кавалера” (Музей Антона Ульриха, Брауншвейг), “Офицер и веселая девушка” (Собрание Фрик, Нью-Йорк), “Девушка, примеряющая ожерелье” (Картинная галерея, Берлин-Далем), “Дама в голубом, читающая письмо” (Рейксмузеум, Амстердам), “Девушка с кувшином воды” (Музей Метрополитен, Нью-Йорк). Даже, казалось бы, чисто бытовой, совсем не галантный жанр (“Молочница”, Рейксмузеум, Амстердам; “Кружевница”, Музей Лувр) полон в полотнах Вермеера обаяния несказанной тайны, достигающей особой, аллегорической сложности в картине «Искусство живописи» (также «Мастерская художника» или «Аллегория живописи», Музей истории искусства, Вена).
В 1662-1663 и 1670-1671 годах Ян Вермеер занимал должность декана гильдии Святого Луки в Делфте и успешно руководил ее деятельностью. Должность декана гильдии живописцев и прочих мастеров, связанных с искусством, считалась очень почетной и это свидетельствует об авторитете Яна Вермеера в Делфте, как художника и знатока искусств. За полотна Яна Вермеера еще при жизни художника предлагали достаточно крупные суммы, хотя в основном делфтский живописец писал картины для своих заказчиков-меценатов.
В последние годы жизни Вермеера его финансовое положение сильно ухудшилось в связи с начавшейся в 1672 году франко-голландской войной. Спрос на картины резко упал, живописец вынужден был брать ссуды, чтобы прокормить одиннадцать детей и других членов семьи. Тяжелое материальное положение, вероятно, ускорило приближение смерти. Неизвестно, что произошло, острое заболевание, или неизбежная депрессия в связи с постоянными финансовыми проблемами, которая подтачивала здоровье художника последние несколько лет, но похоронили Вермеера 15 декабря 1675 года в семейном склепе в Делфте. Ярко индивидуальное искусство Вермеера после его смерти не было оценено современниками и надолго забылось.